本代的故事背景設定在前兩作之前，在男主角 但丁（Dante）的惡魔獵人事務所正打算開張之際，有一名神秘的男子闖入，隨後並出現許多妖魔攻擊但丁，故事由此展開。玩家可以體驗比前兩作更加年輕氣盛有活力的但丁。
在遊戲系統方面，將引入「槍手」、「劍客」、「騙徒」、「保鑣」等四種戰鬥風格，分別具備遠距離、近距離、迴避 與 防禦 等專長項目，綜合了前兩代的各種戰鬥方式，並加以擴充。遊戲中玩家將必須要適時的發揮這四種戰鬥風格的長處，才能順利過關。
遊戲中令人印象深刻的槍與劍等武器，在本代中也更加多樣化，攻擊方式除了前代帥氣的雙槍同時攻擊多個敵人之外，這代還加入了雙刀同時斬殺複數敵人的系統，並加入了許多特殊攻擊，如鐮刀等。而在二代中取消的體術拳腳攻擊也將再次回籠，而且比一代更加多樣化。
《惡魔獵人 3》使用新的 3D 遊戲引擎製作，大幅強化了遊戲的畫面表現，對於二代中飽受批評的劇情演出、平衡度與運鏡等問題，也將有所改進。本遊戲的試玩版將隨 9 月發售的《惡靈古堡 網路版 2（BioHazard Outbreak File 2）》贈送，喜好《惡魔獵人》的玩家不妨參考看看。
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